Jupiter Jones wird im Sternzeichen des Löwen geboren, bei aufsteigendem Jupiter (englisch: Jupiter ascending). Ihre Tante ist daher der Meinung, dass sie Großes leisten wird. Als sie erwachsen ist, sieht Jupiters Realität jedoch anders aus: Sie arbeitet als Putzfrau. Um zusätzliches Geld für die Familie zu verdienen, erklärt sie sich zu einer Eizellenspende in einer Klinik bereit, die sich jedoch als außerirdischer Hinterhalt herausstellt. Das Klinikpersonal entpuppt sich als Aliens, die sie töten wollen. Zu ihrem Glück kommt ihr Caine zu Hilfe, ein genetisch produzierter, aus Mensch und Wolf gekreuzter Ex-Militär-Jäger. Er bringt sie zu ihrem Schutz zu seinem früheren Vorgesetzten Stinger. Dieser klärt Jupiter über Caines Vergangenheit und ihr eigenes königliches Erbgut auf.
Sie hat exakt die gleiche DNA wie die verstorbene Königin der Familie Abrasax, die eine der reichsten und mächtigsten Familien im Universum ist. Zum Besitz dieser Familie zählt unter anderem die Erde. Jupiter ist eine sogenannte Wiederkehrerin und ihre genetische Disposition macht sie zur direkten Nachfolgerin der Königin. Dadurch wird sie jedoch zur Konkurrentin der Abrasax-Erben Balem und Titus, was sie in große Gefahr bringt: Der zwielichtige Balem will sie tot sehen. Er hat als Thronerbe unter anderem die gewinnbringende Erde erhalten und will diese nicht kurz vor der „Ernte“ an Jupiter verlieren. Auch sein Bruder Titus will das Erbe nicht kampflos aufgeben und sieht in Jupiters Auftauchen eine Chance. Er hatte Caine angeworben, um die neue Konkurrentin aufzuspüren. Dass der Jäger sich jedoch in Jupiter verlieben und somit zu ihrem Beschützer werden würde, hatte er nicht geahnt.
Es gelingt Titus durch weitere Mitarbeiter, Jupiter von der Erde in sein intergalaktisches Reich zu entführen, wohin Caine ihr unverzüglich folgt. Titus plant, Jupiter zu einer Hochzeit zu überreden, um sich auf diese Weise den royalen Titel zu sichern. Die Protagonistin erfährt nun, was es mit der sogenannten Ernte eines Planeten auf sich hat: Das wichtigste Handelsgut im Universum ist Lebenszeit, welche in Form einer verjüngenden Flüssigkeit gehandelt werden kann. Diese wird aus Menschen extrahiert; die Herstellung kostet unzählige Leben. Zum Zweck der Nachzucht des Rohstoffs Mensch werden Planeten gezielt bevölkert und mit steigender Population wertvoller. Angeblich will Titus die Ernte auf seinen Planeten zukünftig unterbinden, weshalb er sicherstellen will, dass die gleichgesinnte Jupiter seinen "Besitz" im Falle seines Todes erbt. Eigentlich hat er aber vor, sie direkt nach der Trauung umzubringen, wodurch er in den Besitz ihrer royalen Ansprüche kommen würde. Um sie von seinem guten Charakter zu überzeugen, gibt er ihr den Rehabilitationsbescheid für Caine und Stinger. Dieses Dokument würde den beiden Exsoldaten die ersehnte Rückkehr in ihr "Rudel" ermöglichen und ihnen ihre Flügel zurückgeben. Caine kann die Hochzeit gerade noch verhindern und Titus wahre Absichten offenlegen. Schockiert beginnt Jupiter zu begreifen, welche Verantwortung sie mit der Annahme des royalen Titels auf sich genommen hat.
Der andere Bruder, Balem, lässt in der Zwischenzeit Jupiters Familie entführen, um Jupiter von Titus weg und zu sich zu locken. Er bietet ihr das Leben ihrer Familie im Tausch gegen die Erde an. Nach langem Zögern lehnt Jupiter seinen Vorschlag aber ab, da sie als Teil der Erdenpopulation bei der Ernte ebenfalls todgeweiht wären. Es kommt zum Kampf, bei dem sich herausstellt, dass Balem damals seine Mutter, die Königin, getötet hat.
Caine ist Jupiter in der Zwischenzeit zu Balems Produktionsanlage gefolgt, die ausgerechnet auf dem Jupiter verborgen ist. Durch den Absturz seines Fluggerätes beschädigt er die Außenhülle der Stätte, und es dringen giftige und hochexplosive Gase ein. Auf der Suche nach Jupiter rettet Caine zuerst ihre Familienmitglieder, die er auf einem Raumschiff der Weltraumpolizei in Sicherheit bringt. Balem stirbt beim Kampf mit Jupiter, die dann in letzter Sekunde von Caine aus dem flammenden Inferno gerettet wird.
Nach dem überstandenen Abenteuer im Weltraum sieht man Jupiter in ihrem normalen Alltag auf der Erde beim Putzen und beim Abendessen mit ihrer Familie, die sich dank einer Gehirnwäsche an die Geschehnisse im Weltall nicht erinnern kann. Im Anschluss daran hat sie ein Date mit Caine. Auf dem Dach eines Wolkenkratzers fragt er sie, ob sie ihrer Familie je verraten wird, dass ihr jetzt die Erde gehört. Sie verneint. Dagegen ist sie sich sicher, dass Caine der Richtige für sie ist und ihr immer treu zur Seite stehen wird. Gemeinsam fliegen sie über die Stadt und genießen ihre heimliche Freiheit.
