Der Film spielt in Boston, Massachusetts. Bereits vor Jahren ist es dem brutalen Boss der irischen Mafia in der Stadt, Frank Costello, gelungen, in Gestalt des jungen Colin Sullivan ein Bandenmitglied in die Massachusetts State Police als Maulwurf einzuschleusen, das nun endlich seinen Dienst antritt.
Etwa zur gleichen Zeit wird der Polizeikadett Billy Costigan von Captain Queenan, dem Leiter der Undercover-Abteilung, und seinem Assistenten Dignam mit einem heiklen Auftrag betraut: Costigans Onkel war Mitglied der irischen Mafia, und aufgrund seines Familienhintergrunds glauben sie, dass Billy gute Chancen hat, Costellos Organisation unbemerkt zu infiltrieren, wozu Costigan jedoch zunächst einmal ins Gefängnis muss, nachdem er zum Schein unehrenhaft aus dem Dienst entlassen worden ist. Nur die beiden Polizeibeamten kennen Billys wahre Identität als Undercover-Polizist – denn sie vermuten mit Recht, dass ihre Abteilung von Costellos Organisation unterwandert worden ist.
Einige Zeit später ist Colin Sullivan ein respektierter Polizist in der Special Investigation Unit (SIU) und informiert Costello über jede Bewegung der Einheit. Umgekehrt hat Costigan sich inzwischen eine Vertrauensstellung bei Costello erarbeitet, wenngleich er auch unter dem Stress seiner Tätigkeit schwer zu leiden hat. Bald aber droht alles aus den Fugen zu geraten, da sich sowohl in der SIU als auch unter Costellos Mobstern die Erkenntnis verdichtet, dass sich ein Spitzel unter den eigenen Männern befindet. Ironischerweise werden nun ausgerechnet die beiden Unterwanderer damit beauftragt, sich sozusagen selbst zu finden.
Costello gibt aber außerdem auch Sullivan die Anweisung, den Undercover-Polizisten in seiner Organisation zu enttarnen. Die Mitglieder von Costellos Bande sollen darum ihre Sozialversicherungsnummer offenlegen, damit Sullivan diese überprüfen und damit den Spitzel in Costellos Reihen finden kann. Die Nummern, die in den USA eine eindeutige Zuordnung erlauben, werden dann in einen Umschlag, den Costigan zuvor mit Citizens Trust beschriftet hat, in einem Pornokino an Sullivan übergeben. Hierbei macht sich Costigan das erste Mal verdächtig, da er zwar seine Nummer in den Umschlag steckt, allerdings nicht wie befohlen bis zur Validierung der Nummern bei der Mannschaft bleibt, weil er stattdessen vergeblich herauszufinden versucht, wer der Informant bei der Polizei ist, dem der Umschlag übergeben wird.
Da Queenan weiterhin die Namen seiner Undercover-Leute geheim halten kann, wird er heimlich von Sullivans Einheit beschattet, der behauptet, Queenan selbst sei verdächtig, der Maulwurf zu sein. Kurz vor einem Meeting mit Costigan wird Queenan von Costellos Männern am Treffpunkt ermordet, die von ihm vergeblich den Namen seines Undercoveragenten erfahren wollen.
Bald darauf liefern sich Costellos Mobster eine Schießerei mit Sullivans Einheit. Nachdem Costellos Männer ins Hauptquartier geflüchtet sind, wird Costigans Identität als Undercoveragent beinahe enthüllt: Der bei der Schießerei verwundete Delahunt ruft Costigan zu sich und konfrontiert ihn damit, dass er ihm, als er ihm befahl, zum Treffpunkt mit Queenan zu kommen, versehentlich die falsche Adresse, 314 Washington Street, mitgeteilt habe, Costigan aber dennoch zu der richtigen, 344 Washington Street, gekommen sei. Das sei der Beweis, dass Costigan Queenan treffen wollte. Bevor Delahunt jedoch sagen kann, weshalb er dies den anderen vorenthielt, erliegt er seinen Verletzungen. Daraufhin wird Delahunt von der Polizei als angeblicher Undercoveragent enthüllt, womit die Suche nach der „Ratte“ unter Costellos Leuten eingestellt wird.
Dignam – der nun als einziger die wahre Identität von Costigan kennt, quittiert seinen Dienst, da er Sullivan misstraut und keine Daten der Undercover-Abteilung herausgeben will. Sullivan nimmt über das Mobiltelefon des ermordeten Queenan Kontakt mit Costigan auf, welcher sich aber nicht zu erkennen gibt. Sullivan gibt seinen Namen an und behauptet, den Fall übernommen zu haben und nun Costigans Führungsoffizier zu sein.
Als Sullivan herausfindet, dass Costello ein Informant des FBI ist, verrät er dessen Aufenthaltsort an den Leiter der SIU, Ellerby. Durch eine Nachricht Costigans auf Queenans Handy erfährt die Polizei den genauen Aufenthaltsort von Costello, der in einer alten Lagerhalle mit seinen Leuten gerade eine Lieferung Drogen abholt. Während des Einsatzes werden die meisten Begleiter Costellos getötet, abgesehen von Costigan, der von der Falle wusste. Costello selbst wird verwundet und kann zunächst entkommen. Er trifft auf Sullivan, der von diesem nun wissen will, ob er seinen Namen dem FBI verraten habe, was dieser bestreitet. Als Costello, der sich verraten sieht, seine Waffe zieht, streckt Sullivan ihn mit mehreren Schüssen tödlich nieder.
Costigan kehrt daraufhin zur Polizei zurück und will eigentlich aussteigen, als er im Büro seines vorgeblich neuen Ansprechpartners Sullivan zufällig den Umschlag mit der Aufschrift Citizen Trust entdeckt und erkennt, dass Sullivan der Maulwurf ist. Als Sullivan Costigan auszahlen will, ist dieser bereits geflüchtet. Sullivan begreift, dass Costigan ihn durchschaut hat, und löscht daraufhin alle Stammdaten von Costigans Personalakte aus der Datenbank, um zu verhindern, dass bei internen Ermittlungen Nachweise über Costigans Tätigkeit als Undercover-Polizist gefunden werden. Die beiden Leute, die von seiner Tätigkeit wussten, sind ja mittlerweile entweder tot oder nicht mehr im Dienst.
Costigan übergibt der Psychiaterin Madolyn einen Umschlag, der Beweise für Sullivans Verbrechen enthält. Madolyn lebt zwar mit Sullivan zusammen, hatte aber auch ein kurzes, geheim gehaltenes Verhältnis mit Costigan, wobei weder ihr noch den beiden Männern klar ist, dass es eine Verbindung zwischen Costigan und Sullivan gibt. Costigan bittet nun um ein Treffen mit Sullivan, gegen den er Beweise in Form von Costellos Aufzeichnungen hat, um ihn zu verhaften. Madolyn erfährt, dass Sullivan die ganze Zeit für die irische Mafia gearbeitet hat, und wendet sich daraufhin von ihm ab.
Die Verhaftung von Sullivan scheint zunächst zu gelingen. Costigan hat Brown – einen alten Bekannten von der Polizeiakademie (die beiden unterhalten sich während eines Lauftrainings am Anfang des Films) – um Hilfe gebeten, ohne zu ahnen, dass im Erdgeschoss bereits Barrigan wartet, der ebenfalls von der irischen Bande in die Polizei eingeschleust worden war. Von diesem werden Costigan, als sich die Aufzugstüre öffnet, und wenig später auch der hinzukommende Brown erschossen. Barrigan wiederum wird als Sündenbock von Sullivan mit einem Kopfschuss getötet.
Sullivan schlägt während seiner Befragung zu den Vorfällen postum Costigan für die höchste zivile Auszeichnung (Medal for Merit) vor. Bei dessen Beerdigung bemerkt er eine in Tränen aufgelöste Madolyn. Nach der Beerdigung will er mit ihr sprechen und fragt sie nach dem Befinden ihres Babys, dessen Vater theoretisch auch Costigan sein kann, wird von ihr aber vollständig ignoriert.
Als Sullivan eines Tages nach Hause kommt, wird er dort bereits von Dignam erwartet, der ihn wortlos erschießt. In seiner Papiertüte ist die gleiche Milch wie am Anfang des Films zu sehen, und man sieht eine Ratte (im englischen Slang bezeichnet rat einen Verräter) am Balkongeländer entlanglaufen, im Hintergrund das mehrmals im Film auftauchende Massachusetts State House. Der Kreis hat sich geschlossen.
