Der Film beginnt damit, dass die Linguistin Dr. Louise Banks das Leben ihrer Tochter vor ihrem inneren Auge vorüberziehen sieht, die als 12-Jährige an einer seltenen Krankheit stirbt. Die Haupthandlung setzt ein, als zwölf außerirdische Raumschiffe an verschiedenen Orten auf der Erde landen. Banks und der Physiker Ian Donnelly werden von US-Colonel Weber für ein US-amerikanisches Team engagiert, das mit den in Montana gelandeten fremden Wesen Kontakt aufnehmen soll, nachdem erste Versuche durch Militär und Geheimdienste erfolglos geblieben sind. Das wegen seiner Form als „Muschel“ bezeichnete, 450 m hohe, schwarze, monolithisch wirkende Raumschiff öffnet alle 18 Stunden einen die Schwerkraft manipulierenden Schacht und ermöglicht so den Menschen, es zu betreten. Im Inneren beginnen die beiden Wissenschaftler mit zwei der Wesen – scherzhaft Abbott und Costello genannt – zu kommunizieren: Getrennt durch eine durchsichtige Wand stellt Banks mit Schrifttafeln die Menschen vor, während die wegen ihrer äußeren Erscheinung als „Heptapoden“ (Siebenfüßler) bezeichneten Außerirdischen mit ihren Extremitäten Zeichen an die Wand „schreiben“, die an getuschte verschnörkelte Kreise erinnern.
In mühseliger Arbeit gelingt es den beiden Wissenschaftlern, diese logographischen Zeichen zu entschlüsseln und in regelmäßigen Treffen eine Kommunikation mit den Wesen aufzubauen. Dr. Banks wird indessen zunehmend von Gedanken an ein Mädchen heimgesucht, das ihre Tochter zu sein scheint.
Obwohl die Verständigung mit den Heptapoden völlig friedlich verläuft, betrachten die Regierungen mehrerer anderer Staaten die Außerirdischen zunehmend als Bedrohung und erwägen militärische Maßnahmen. Dazu neigt insbesondere der chinesische General Shang. Als Banks Alien-Botschaften mit „Waffe anbieten“ übersetzt und das chinesische Team zur Übersetzung „Waffe nutzen“ kommt, spitzt sich die Lage zu. Ein globaler Krieg wird – obwohl kein Angriff stattfindet – wahrscheinlicher, und die Kommunikation zwischen den internationalen Wissenschaftlerteams wird abgebrochen. Für Banks und Donnelly beginnt ein Wettlauf gegen die Zeit.
Aus Angst vor den Außerirdischen und angetrieben durch aufpeitschende Medienberichte platziert eine Gruppe amerikanischer Soldaten in Montana auf eigene Faust eine zeitgesteuerte Sprengladung im Raumschiff. Banks und Donnelly kehren allein zum Raumschiff zurück, um einen weiteren Verständigungsversuch zu unternehmen, gerade als die Soldaten das Schiff verlassen. Trotz ihrer Versuche, Banks und Donnelly zu stoppen, betreten diese das Raumschiff. Kurz bevor die Bombe zündet, werfen die Außerirdischen einen Schwall von Zeichen an die Wand. Gleichzeitig eröffnen die Soldaten vor dem Schiff das Feuer auf Sicherheitskräfte, als sie von diesen gestellt werden sollen. Die Bombe zündet, aber ein Heptapode schleudert die beiden Wissenschaftler in den Zugangsschacht zurück und verschließt ihn, so dass Banks und Donnelly der Explosion knapp entkommen.
Donnelly findet mathematisch heraus, dass das letzte Zeichentableau auf den Verbund der zwölf Raumschiffe hinweist. Als wegen des eskalierenden Konflikts die Evakuierung des Camps angeordnet wird, geht Banks nochmal allein zum Raumschiff. Sie wird mit einer kleinen Kapsel aufgenommen und kommuniziert nun ohne die trennende Wand direkt mit Costello. Abbott ist durch die Explosion umgekommen. Banks fragt Costello nach dem Zweck des Besuchs der Außerirdischen. Dieser antwortet, dass sie der Menschheit helfen wollen, dass ihre Sprache – ihr „Geschenk“ an die Menschheit – die nichtlineare Wahrnehmung von Zeit ermöglicht und dass sie in 3000 Jahren die Hilfe der Menschheit benötigen werden. Das zuvor als „Waffe“ interpretierte Alien-Zeichen kann demnach auch mit „Werkzeug“ oder „Geschenk“ übersetzt werden und ist daher als Einladung der Aliens zu verstehen, mit ihnen zu kommunizieren.
Banks erkennt, dass sie durch die Kommunikation mit den Heptapoden die Fähigkeit erworben hat, sich an die Zukunft zu „erinnern“, und dass die Rückblenden und Erinnerungen an ihre Tochter während der Arbeit mit der Sprache eigentlich Blicke in die Zukunft und in das zukünftige Leben mit ihrer Tochter waren. Auch hat sie eine Vorahnung einer 18 Monate später stattfindenden Veranstaltung der Vereinten Nationen. Dort dankt ihr General Shang persönlich für ihren Anruf auf seinem privaten Handy, der ihn veranlasste, von militärischen Maßnahmen abzusehen. Besonders beeindruckt habe ihn die Tatsache, dass Banks die letzten Worte seiner verstorbenen Frau rezitierte. Er flüstert ihr dann diese Worte zu und zeigt ihr seine Mobilfunknummer. Im Durcheinander der Evakuierung erreicht sie den General tatsächlich in letzter Sekunde über ein Satellitentelefon. Der globale Konflikt wird abgewendet, die Nationen nehmen wieder Kontakt zueinander auf, und die Raumschiffe verschwinden.
Als das Camp am Landeplatz abgebaut wird, sprechen Banks und Donnelly über ihre Zukunft, und Louise erkennt in einer Vision Donnelly als den Vater ihrer Tochter. Sie erlebt dabei auch ihre Entscheidung für ein gemeinsames Kind und damit gleichzeitig auch für das Leben mit ihrer Tochter, trotz der kurzen Zeit, die sie zusammen haben werden.
