Kurz vor Ende des Kalten Krieges wird im russischen Poljarny das Atom-U-Boot Roter Oktober fertiggestellt, ein Raketen-U-Boot der Klasse Projekt 941. Ein amerikanischer Satellit ortet das neue U-Boot, als es zu seiner Jungfernfahrt ausläuft, um im Nordatlantik Tests durchzuführen. Kapitän ist der Litauer Marko Ramius, in der Sowjetmarine und in politischen Kreisen ein hochangesehener Mann. Der CIA-Analyst Jack Ryan legt dem U-Boot-Experten Skip Tyler Bildmaterial vom Bau des Schiffes vor, das er vom britischen Geheimdienst erhalten hat. Dieser soll klären, was die rätselhaften Luken an der Roter Oktober zu bedeuten haben. Tyler ist davon überzeugt, dass das U-Boot mit einem magnetohydrodynamischen Antrieb, „Raupe“ genannt, ausgerüstet wurde, dessen Konstruktion in den USA bisher nicht gelungen ist und der es einem U-Boot ermöglichen würde, sich nahezu lautlos fortzubewegen und vom Sonarnetz der NATO im Atlantik unerkannt zu bleiben.
Tylers Vermutung bestätigt sich, als das amerikanische Atom-U-Boot USS Dallas (Los-Angeles-Klasse), das die Roter Oktober verfolgt, beim Einschalten dessen geräuschlosen Antriebs die Spur verliert. Jedoch findet der Sonarexperte Jones heraus, dass die Unterwassergeräusche, die vom Sonarcomputer als Magmaablagerungen eingestuft werden, von der Roter Oktober stammen müssen. Ihr Kurs weist auf den Eingang einer unterseeischen Gebirgsformation vor der isländischen Küste. Aufgrund dieser Vorkommnisse werden der Sicherheitsberater des Präsidenten und der Generalstab von der CIA in einer Besprechung informiert. Da die Roter Oktober mit ballistischen Atomraketen bewaffnet ist, wird sie von den USA als Erstschlagswaffe und damit als ernstzunehmende Bedrohung eingestuft. Auch das plötzliche Auslaufen der sowjetischen Nordflottenverbände sowie weiterer Marineeinheiten außer der Pazifikflotte unmittelbar nach der Roter Oktober deuten zunächst auf die Vorbereitung eines Angriffs auf die USA hin. Während der Krisensitzung, bei der Dr. Jack Ryan als Vortragender anwesend ist, kommt jedoch ein Brief zur Sprache, den Ramius kurz vor dem Auslaufen an seinen Vorgesetzten, Admiral Juri Iljitsch Padorin, geschickt hatte. Der Inhalt dieses Briefes ist den Amerikanern zwar unbekannt, doch die sowjetische Nordflotte erhielt den Befehl, Roter Oktober aufzuspüren und zu versenken. Nun nimmt man an, dass Ramius wahnsinnig geworden sei und die USA im Alleingang angreifen wolle. Jack Ryan, der Ramius näher kennt, kommt der Gedanke, Ramius könne möglicherweise vorhaben, in die USA überzulaufen: Die Roter Oktober lief am ersten Todestag seiner Frau aus, und er lässt, da kinderlos, keine Bindungen zurück. Zusätzlich hat er viele höhere Marineoffiziere an Bord ausgebildet und damit wichtige Beziehungen aufgebaut. Ryan bekommt vom Sicherheitsberater des Präsidenten, Dr. Jeffrey Pelt, drei Tage Zeit, seine Theorie zu beweisen und lässt sich per Hubschrauber auf die USS Enterprise im relevanten Operationsgebiet bringen.
Um zu verhindern, dass einer seiner Offiziere einen Rückzieher macht, hat Ramius Moskau durch den Brief über seine Absichten informiert. Er ist davon überzeugt, das Risiko eingehen zu können, von der sowjetischen Nordflotte gejagt zu werden, da er deren Taktiken kennt und die meisten Jagd-U-Boot-Kommandanten ausgebildet hat. Sein Hauptproblem sind die Amerikaner und deren unvorhersehbare Reaktion bei einer Kontaktaufnahme. Außerdem befindet sich an Bord ein sowjetischer Politoffizier, den er jedoch durch einen vorgetäuschten tödlichen Unfall beseitigen kann. Als die Roter Oktober eine schwierig zu durchfahrende unterseeische Gebirgsformation erreicht, wird der geräuschlose Antrieb durch einen Saboteur außer Funktion gesetzt. Es handelt sich um den an Bord vermuteten und bisher unerkannten Geheimdienstmann, der die echten Marschbefehle kennt und deshalb aufmerksam wurde, als Ramius über die Bordkommunikation abweichende Befehle bekannt gab. Sein Argwohn wurde bestätigt, als er Zeuge wurde, wie Ramius die Raketenschlüssel des verunglückten Politoffiziers, die aus Sicherheitsgründen auf mehrere Personen verteilt sein müssen, an sich nahm. Während der Reparatur des Raupen-Antriebs lässt Ramius mit Propellerantrieb weiterfahren, wodurch ein sowjetisches Flugzeug die Roter Oktober orten kann und mit einem Torpedo angreift. Entgegen den Bedenken seiner Offiziere führt Ramius ein waghalsiges Steuermanöver vor einer Felswand durch und kann so in letzter Sekunde den Torpedotreffer verhindern.
Der sowjetische Botschafter in Washington, Andrei Lysenko, informiert unterdessen Dr. Jeffrey Pelt, dass Ramius einen Nervenzusammenbruch erlitten habe und nun vorhabe, die USA anzugreifen, nachdem er anfangs noch von einer Suchaktion nach einem vermissten U-Boot gesprochen hatte. Daraufhin erhält die USS Dallas den Befehl, Roter Oktober zu versenken. Ryan, der inzwischen per Hubschrauber bei stürmischem Wetter an Bord der USS Dallas gebracht worden ist, kann Kapitän Bart Mancuso im letzten Moment und mit Hilfe eines Tricks davon überzeugen, die Roter Oktober nicht zu vernichten, sondern Kontakt mit ihr aufzunehmen. Dieses geschieht über Licht-Morsesignale und Pings. Im Rahmen dieses Austausches bestätigt Ramius die Absicht überzulaufen, und er wird daraufhin von Ryan angewiesen, eine bestimmte Position über einer Meerestiefe im Laurentischen Graben anzulaufen. Dort angekommen, täuscht der leitende Ingenieur der Roter Oktober einen Reaktorunfall vor, damit Ramius einen Vorwand hat, die Mannschaft des U-Bootes zu evakuieren. Während der Evakuierung der Besatzung läuft die amerikanische Fregatte USS Reuben James auf das U-Boot zu und erteilt die Anweisung, nicht abzutauchen. Ramius erteilt dem nicht eingeweihten Bordarzt den Befehl, mit der Besatzung in den Rettungsflößen abzulegen und gibt vor, dass er und die Offiziere die Roter Oktober versenken wollen, damit sie nicht in amerikanische Hände fällt. Die Fregatte führt daraufhin einen Scheinangriff auf die Roter Oktober aus und nimmt anschließend deren Besatzung aus den Rettungsbooten auf.
Unter Wasser lässt sich Ryan zusammen mit dem Kommandanten der USS Dallas und weiteren Besatzungsmitgliedern unbemerkt mit einem DSRV-Rettungs-U-Boot (Mystic-Klasse) zur Roter Oktober übersetzen. Nachdem sich dort Sowjets und Amerikaner zunächst misstrauisch gegenüberstehen, übergibt Ramius den Amerikanern sein U-Boot und bittet um Asyl in den Vereinigten Staaten von Amerika. Plötzlich greift ein sowjetisches Jagd-U-Boot des Projekt 705, die W. K. Konowalow unter Kapitän Tupolew, ins Geschehen ein, und der Geheimdienstagent, der sich immer noch an Bord der Roter Oktober befindet, schlägt ein zweites Mal zu. Er erschießt Offizier Vasili Borodin, den 1. Offizier und guten Freund Ramius', und verletzt Ramius. Während der Kommandant der USS Dallas auf der Roter Oktober das Kommando übernimmt und das sowjetische Jagd-U-Boot abwehrt, folgen Ramius und Ryan dem Geheimdienstagenten zu den Raketensilos. Dort erschießt Ryan den Agenten, bevor dieser den Treibsatz einer der Atomraketen sprengen kann.
Durch geschicktes Manövrieren der Roter Oktober und der USS Dallas wird das sowjetische Jagd-U-Boot schließlich durch den eigenen Torpedo zerstört. Die Besatzung der Roter Oktober beobachtet an Bord der USS Reuben James die Unterwasserexplosion und ist davon überzeugt, dass es die Roter Oktober ist, die versenkt wurde. Jeffrey Pelt gibt gegenüber dem sowjetischen Botschafter eine offizielle Erklärung zu den Geschehnissen ab. Der Botschafter muss dies hinnehmen und meldet zum Erstaunen Pelts ein weiteres U-Boot als vermisst, die W. K. Konowalow Kapitän Viktor Tupolews. Die Roter Oktober wird im Morgengrauen am Penobscot River in Maine versteckt, weitab der nächsten Militärbasis, so dass hier niemand nach dem U-Boot suchen würde. Ramius erklärt gegenüber Dr. Ryan die Motive seines Handelns: das Verhindern eines sowjetischen Erstschlages mit einem U-Boot, das eigens dafür gebaut wurde. Er erhofft sich eine Revolution in Moskau und für sich selbst einen friedlichen Lebensabend in den USA.